然而仅过了不到10年，桓武天\皇在和气清麻吕的建议下，于公元794年将首都又迁到位于山城国的平安京（也就是京都市），自此开启了平安时代，也开始了京都作为日本首都的历史。

这座千年古都的最初设计是模仿中国隋唐时代的长安和洛阳，整个建筑群呈长方形排列，以贯通南北的朱雀路为轴，分为东西二京，东京仿照洛阳，西京模仿长安城，中间为皇宫。宫城之外为皇城，皇城之外为都城。城内街道呈棋盘形，东西、南北纵横有秩，布局整齐划一，明确划分皇宫、官府、居民区和商业区。

平安京的选址参考了风水思想，并且效仿中国唐代的京师长安，是一座传统的市坊制都市。平安京南北长约5.2公里，东西长约4.5公里，面积相当于中国唐代京师长安城的五分之一。天\皇居住的大内里位于平安京的正北，以朱雀大路为中心，城市分为右京（又称“长安”）和左京（又称“洛阳”）两个对称的部分。平安京堪称是一座规模宏大且规划严谨的东亚传统。

在平安时代中期以后，贵族的住宅大多集中在左京北部，并且开始跨过鸭川向平安京以外的范围延伸。

1338年，随着室町幕府的成立，日本进入室町时代，京都也再次成为日本政治的中心。在这一时期，京都的都市空间发生了巨大的变化。市区按南北分为上京和下京两个部分，东西方向的二条大路取代朱雀大路成为京都最重要的街道。上京集中了包括天\皇的居住处里内里等众多贵族的宅邸，而下京则是京都主要的工商业区域。